Diplomato all'Institut des Hautes Études Cinématographiques (IDHEC), Claude Miller, che presta servizio militare presso il servizio cinematografico degli eserciti, a partire dal 1965 diventa assistente alla regia di Marcel Carné, Robert Bresson, Michel Deville, Jacques Demy e Jean-Luc Godard, e direttore di produzione di Truffaut, dal 1968 al 1975.

Nel 1975, il suo primo lungometraggio La meilleure façon de marcher, con l'imprescindibile atmosfera delle colonie delle vacanze, offre a Patrick Dewaere uno dei suoi migliori ruoli e ottiene fin da subito sei candidature ai César. Segue una filmografia densa ed eclettica.

Dopo aver diretto Gérard Depardieu e Miou-Miou in Gli aquiloni non muoiono in cielo (1977), tratto dal romanzo Quella dolce follia di Patricia Highsmith, Miller passa al giallo con Guardato a vista (1981) che riunisce Michel Serrault, Lino Ventura e Romy Schneider, e riceve quattro César, tra cui quello per la miglior sceneggiatura. Mia dolce assassina (1982), thriller aspro e poetico, gli consente di ritrovare Serrault, insieme a Isabelle Adjani.

L'Effrontée - Sarà perché ti amo? (1985) rivela Charlotte Gainsbourg, adolescente tredicenne che ritroveremo in La piccola ladra (1988). Seguiranno, in particolare, L'Accompagnatrice con Richard Bohringer e sua figlia Romane, Il sorriso (1993), La Classe de neige (1998), basato sul romanzo di Emmanuel Carrère.

Nel 2003, Miller dirige La petite Lili, adattamento di Čechov, seguito nel 2007 da Un secret, ambientato nella Francia del dopoguerra, con Patrick Bruel e Cécile de France.

Il suo ultimo film, Thérèse D. (2011), ispirato al romanzo Thérèse Desqueyroux di François Mauriac, chiuderà il Festival di Cannes 2012.