Claude Miller hat einen Abschluss der französischen Filmhochschule IDHEC, leistet seinen Militärdienst beim Armee-Filmdienst und ist ab 1956 Regieassistent von Marcel Carné, Robert Bresson, Michel Deville, Jacques Demy und Jean-Luc Godard sowie von 1968 bis 1975 Produktionsleiter von Truffaut.

Sein erster Spielfilm im Jahr 1975 La meilleure façon de marcher (Unser Weg ist der beste), diese unumgängliche Melodie der Ferienlager, schenkt Patrick Dewaere eine seiner besten Rollen und erntet im ersten Anlauf bereits sechs Nominierungen für den César. Darauf folgt eine reiche und eklektische Filmografie.

Nachdem Gérard Depardieu und Miou-Miou in Dites-lui que je l'aime (Süßer Wahn) (1977) nach der Romanvorlage Ce mal étrange (Der süße Wahn) von Patricia Highsmith unter seiner Regie gearbeitet haben, geht Miller mit Garde à vue (Das Verhör) (1981) zum Kriminalfilm über, der Michel Serrault, Lino Ventura und Romy Schneider vereint und mit vier Césars ausgezeichnet wird, unter anderem dem des besten Drehbuchs. Mortelle Randonnée (Das Auge) (1982), ein rauer und poetischer Thriller, bietet ihm die Möglichkeit, erneut mit Serrault und Isabelle Adjani zusammen zu arbeiten.

L'Effrontée (Das freche Mädchen)(1985) bestimmt den Durchbruch von Charlotte Gainsbourg, ein pubertierendes 13-jähriges Mädchen, das man erneut in La petite voleuse (Die kleine Diebin) (1988) antreffen kann. Danach folgen unter anderem L'Accompagnatrice mit Richard Bohringer und seiner Tochter Romane, Le Sourire (Das Lächeln) (1993) und La Classe de neige (Die Klassenfahrt) (1998), nach dem Roman von Emmanuel Carrère.

2003 dreht Miller La petite Lili (Die kleine Lili), eine Adaptation von Tchekhov, gefolgt von dem Film Un secret (Ein Geheimnis) im Jahr 2007, mit Patrick Bruel und Cécile de France, der im Nachkriegsfrankreich spielt.

Sein letzter Film, Thérèse D. (2011), der sich an dem Roman Thérèse Desqueyroux von François Mauriac inspiriert hat, wird das Festival de Cannes 2012 abschließen.